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魔王克里切夫斯科伊去世后，以前在魔王支配下的魔物们开始争夺魔王的宝座，使得魔界处于群雄分割的乱世中。经过两年之后，魔王的儿子拉哈尔从长眠中醒来，并展开了夺回王位的故事。

由幽灵·杜鲁布所带领的海盗集团，在海中取得有“苍海的王子”之称的玛纳霏的蛋，企图用以不法之事。但随即被从中卧底的神奇宝贝保育家杰克·渥卡所夺走。之后，小智等人在旅途中因缺乏水源，而与一群为“水之民”后代的马戏团家族结识。当晚小遥梦见一座神殿。后经广美的解说，众人方知他们正在替杰克保管玛纳霏的蛋，而那神殿正是它的故乡，名为亚克夏。随后，幽灵等人闻讯前来想把蛋抢回。在混乱之中，玛纳霏在小遥手中孵化了。大家便决定将它送回神殿；而幽灵为了得到隐藏在神殿内的宝物“海之王冠”，极需要玛纳霏来替自己找出神殿的正确位置，